【极地气候变化】气温变暖1℃使南极大型海洋动物区系的空间竞争发生率和复杂性提高

在500多万年间，南极洲周围南大洋的环境条件几乎没有改变，但如今正在发生变化。在这里，我们调查了气温升高对空间竞争的影响。这是生物多样性反应的关键组成部分，但在极地地区很少考虑这一部分。因环境胁迫引起的竞争变化可能比个体物种的存在/缺失或性能评价（例如生长指数）更早被检测到。在周围环境和温暖温度的影响下，对南极浅滩人工基质上的动物群进行的检测发现，本世纪中叶曾预测的气温升高1°C（全年或仅在夏季），增加了个体物种间发生空间竞争的可能性，以及这种互动的发生密度和复杂性。气温升高2°C，本世纪末预测的竞争概率和密度的差异增加，但总体而言，竞争与环境（控制）水平没有显着差异。总之，仅升温1°C就增加了空间竞争的概率、密度和复杂性，而且这似乎仅在夏季发生。

数百万年间，南大洋的温度一直都是地球环境中最热的常数，但现在正在发生多重、复杂、相互作用的物理变化。这个区域包括一个相当重要的中心区和最近正在变暖并预计将持续变暖的浅滩。持续变暖的现象很可能导致这个很少进行原位研究探测的地方发生各种重大的生物变化。大多数现有的知识只是单独地针对某一个物种的反应，但关于集群和群落层面的累积反应，虽然现有的研究非常少，但可能会产生更加重大的后果。现在有大量关于变暖对生物群的间接影响的文献（例如，冰雪消退、海水淡化和冰川沉积等），但很少有专门针对直接热效应的实地研究。迄今为止，暖化效应被预测会改变物种成功，第一次极地组合水平数据证实了生长加速。然而，这仅发生在那些生活在温度适度上升的少数物种中。如果固着动物变得更大（由于生长加速），更有可能使空间成为有限资源并提高空间竞争的发生率和重要性。

在当前的研究中，我们调查了在同一集群生活的物种间，原位变暖如何影响为了争夺空间而进行的符合自然法规的“战斗”（所谓的竞争性比赛的影响）。而这种“战斗”也就是根据两方打成平手或者输家成为赢家附属的结果来划分各群体/各个体之间的交流处、停战线和改变扩展生存空间方向。据我们所知，在极地海域里，不考虑气候强迫机制对空间竞争的影响。然而，对于在生长性能上没有变化的物种（其中的某些物种的确增长了）来说，它们发生竞争的频率可能更容易被检测到。这是因为通过水肺潜水活动或遥控式水下机器人所拍到的照片就可以得到其生物空间竞争的简单概况，所以发生竞争的频率就成为一个较快反应环境变化的监测方法。与之相反，物种生长情况就必须进行长期观察，并与不同年份的生长数据进行比较。苔藓虫和其它覆壳的神秘动物群已经被证明是研究空间竞争的强大模型类群。用人工基质做成的沉降板是研究这种动态发生的良好实验面。为了研究空间竞争对全球物理变化的反应，下一步是能够在原位操纵人工基质的其中一个方面，同时不变更其它方面。

热控制沉降面板可以探测世纪中或世纪末所预测的原位浅滩温度水平，根据几种变暖的物理条件（全年和仅在夏季）和温度变化等级（0，+1，和+2℃）进行升温。不同程度的升温处理有助于预测未来的空间竞争反应，同时也非常有用，因为升温在地理上非常多变，甚至是在南极半岛的西部（WAP）周围也是如此。使用该装置时，阿什顿等人发现，在六种最常见的招募物种中，不同的升温等级下，生长状况（和覆盖率变化百分比）也非常不同。特别是，温度升高1℃会导致一种名为小窗蝽的苔藓虫生物增殖，并占领绝大部分生存空间（~60%），尽管它是一个弱小的空间竞争者。（它在与接触到的大部分竞争者进行实质性接触的竞争中处于劣势又过度生长。）这对于集群动态以及种内和种间的空间竞争意味着什么？在其它因素相同的情况下，越多的空间被占领，空间竞争就会发生得越频繁，变得越重要。因此，阿什顿等人的发现引领我们进行假设：

1.发生竞争的每个单位面积和规定的个体或群体参与空间竞争的概率将随着适度的升温（1℃）而增加，但如果温度升高2℃的话，温度的影响就不那么重要了。导致竞争增加的因素是气温上升1℃而不是上升2℃，其背后的原因是，阿什顿等人发现温度升高1℃时物种增长，使得物种间的生长边界更有可能连接在一起。

2.小窗蝽的空间优势会导致更多关于该物种的空间竞争和更少涉及与其它物种的相互作用（空间竞争的关系的复杂性较低）。通常来说，对升温等处理办法的影响的调查，可以比较出不同升温处理方法中的物种组成的变化。然而，我们对物种间的竞争（包括处理方法）进行了配对比较。我们预测，由于物种之间潜在竞争相互作用的数量是空间竞争存在或不存在的因子，因此配对竞争者的相似性将提供比单一的物种组成更强的变暖反应讯号。

我们发现升温到高于环境温度1℃的面板（全年或仅夏季）增加了南极近岸的覆壳动物群间的发生空间竞争的可能性。这种升温程度也增加了空间竞争的相互作用的密度和复杂性。相比之下，升温至高于环境温度2℃会增加竞争概率和密度的方差（而不是平均值），但竞争和环境（控制）水平没有显著差异。因此，在空间竞争方面，生物对升温的反应随升温的程度和（季节性）时间而变化。我们发现，有证据证明竞争结构的变化可能会在物种组成变化之前被检测到，因此热控制沉降面板可能是监测早期群落对气候变化等压力因素的反应的有力工具。

结论

部署在南极半岛西部（图1）的16个热控制沉降面板（4个不同类型的处理方法）上有5360只外表覆壳的神秘动物居住（群体密度），它们发生过4532次空间竞争。

图1 部署地点在南极洲的位置。研究区域。此处的红点是与Rothera研究站相邻的研究地点 

我们发现它们参与空间竞争的概率从0.49到0.98不等，竞争密度从每平方厘米发生0.6次到5.1次不等。正如假设的那样，与对照组相比，这两种测量值在+1℃的升温处理下显著增加（韦尔奇的单向模式和霍威尔的事后比较 p<0.1），但是在+2℃的升温处理下却并不没有显著变化（图表2A-D）。升温至高于周围环境温度1℃的热控制沉降面板（世纪中时所预测的温度）表明这种升温的程度明显增加了隐匿动物群的发生竞争、空间竞争的可能性和竞争相互作用的密度（图表2）。和预期相反的是，和对照组相比，空间竞争的复杂性增加，但只有在+1摄氏度的升温处理下显著增加。（图表2E，方差分析（单因素方差分析法）p=0.006，Tukey HSD事后比较p<0.1）。竞争复杂性的增加意味着有更多不同的独特的竞争者进行配对。面板上的5360个新兵包括每个面板上的9-16个物种，但物种丰富度和稀有物种的存在（图表3C和D）导致处理中的变异性太高，无法检测处理之间的差异。尽管Fenestrulina rugula的遇到竞争的概率没有发生改变（分别见图表3E，F），当处于+1℃的升温处理时，种内竞争明显增多（韦尔奇的单向模式p=0.02，霍威尔的事后比较 p<0.01）。

整体+2℃的升温增加了竞争的差异，但就发生概率、密度、复杂性或者任何其它的衡量标准而言，竞争和环境（对照组）的水平没有显著差异。值得注意的是，仅在夏天的升温条件和全年的升温条件没有明显的差别。因此，只要一年中的一部分时间升温就足以对浅滩隐匿动物群之间的空间竞争产生可衡量的、相当大的影响。同样值得注意的是，来自同一地点但前几年未进行加热的控制面板上的隐匿动物群与在我们控制竞争、丰富度、或组成的衡量标准下的隐匿动物群没有明显的差异。令人惊讶的是，尽管在升温1℃的处理方法下，种内竞争发生得更多，但参与最多竞争的竞争者苔藓虫Fenestrulina rugula在竞争次数中所占的比重并没有明显变化（图表3F）。因此，气温升高会导致更高程度的种内竞争，但所涉及的物种并没有发生改变。物种相似性分析确定了竞争对升温的反映显著。（图表3B）

简单的物种丰度也对升温有反映，但是并不明显。（见图表3A；ANOSIM R=-0.041，p=0.632）在不同处理方法下的竞争者相互作用的排序（用nMDS排序）表明了升温处理方法和环境组合的不同。（图表3B；ANOSIM R = 0.4， p = 0.002）在整个实验过程中或仅在夏季期间，在加热+1℃的控制面板上参与竞争相互作用的物种与同时放置的或前几年（之前）放置的未加热面板上的物种（对照组）有明显差异。（单向ANOSIM成对测试，所有p值=0.029）。相邻Fenestrulina rugula群落之间的种内竞争解释了>70%的群组间存在显著差异（SIMPER分析）。在加热+2℃的控制面板上参与竞争相互作用的物种与使用其它处理方法的物种没有明显差异（所有p值>0.1）。相比之下，使用各种处理方法后所得的物种组成数据（图3A）与组合交互套件相比差别很小。因此，相互作用可能会成为一种更加灵敏的、用于监测生物多样性的近期和微小影响的生态学方法。

讨论

了解南极周围的生物对于物理变化作出的反应被证明是困难的；物理变化具有时空复杂性，在模型预测上具有非线性和非符合的特点。气候变暖虽然只是一种物理变化，但重要的是，其对南极环境的物理和生物方面的相当影响已然显露。可控加热的人工基层在理解了解他们自身的性能后作出个体和集合反应方面被证实是一大进步，但当前的研究通过探索在气候变化场景下的物种间的相互作用又深入了一步。我们以假设1为基础的重要发现是：仅1℃的升温就增加了任何生物卷入生存空间竞争的可能性，但这似乎完全是由夏季驱动的变暖。这点很重要，因为气候变暖在不同的季节有很大的不同。在假设1和假设2中，竞争的密度以及复杂性都随着气候变暖而增加，但只有在明显地+1℃时才会如此。我们的方法和一年的数据的稳健性的置信度是被我们前些年处理的来自同一站点的未加热面板以及我们的控制方式（图2和图3中的白色和黑色框符号）的相似性所支持的。因此我们的研究有力地表明了，考虑到气温上升和空间覆盖率的增加，似乎很可能会有适度的变暖导致竞争强度增加。然而类似的群落中，温带（或者热带）的竞争强度并不高。如果覆盖在极地沿海底层的生物只受气候变暖的影响，我们预计种间竞争会增加，种内竞争会减少，从而使群落向有更典型的竞争机制的温带地区移动。然而，同时发生的由于冰川消退引起的沉降压力增加以及海洋冰层减少导致的冰川冲刷增加，似乎会加剧了群落的扰动率，从而可能会潜在地抵消任何因气候变暖促进的生长和发育的带来的益处。

我们（其他研究者）报告的人工基质的群落往往是年轻的，所以竞争概率和密度的增加可能只是一个短期的效果。还有一个更广泛的问题：浅滩的年轻污垢群落的短期变化与自然群落的长期变化有什么相关性？毫无疑问，无人涉足的海岸越来越少，甚至在南极周围，冰山也经常向在海床以下100米深度的地方游动。这意味着先锋污染物种在世界各地的浅滩变得越来越常见、丰富和“规范”，因为海滩是直接和间接受人类影响的热点。然而，正如其他地方，即使在一个特定的因素（如气候变暖）和时间尺度（如月-年）中也很难理解环境影响的各自因素。在自然地层中观察到因为海洋变暖而减少的复杂性与此处报道的增肌爱的复杂性形成了鲜明的对比，加剧了冰冲刷。极地冰冲刷的速度受到固定冰持续时间的强烈影响（固定冰越少，冰山移动的时间就越长，从而增强了冲刷的势能），而这反过来又受到气候变暖的影响。然而，盘区内看不见任何被冰山撞击的冲刷痕迹，因为被冰山撞击过的物体都完全粉碎了。

与之前的假设相反，在适度的温度升高的驱动下，更快地生长可能有助于群落更快地恢复，这可能会抵消更多冲刷带来的负面影响。如果新的非本地物种在这里建立和扩散，正如最近¹⁷报道的那样，空间竞争的强度和复杂性可能会进一步增加。

我们尝试了另一种广泛使用的方法，利用排序来评估和比较我们的空间竞争数据（nMDS非度多维尺度分析）。通过这种方法，显而易见的是，不同处理间的相互竞争作用比物种组成数据（图2A）更明显地显示了增温处理的影响（图2B）。这表明，正如假设的那样，相互影响被证明是一个更好的生态方法，以此监测生物多样性对物理变化的反应，至少对隐生动物而言确实如此。关于生长在硬表面上的无柄物种于竞争中的变化、在软基质上发现的无柄物种或两者中的任一栖息地中的移动物种之间的相关性的研究成果是很难评估的。直观地，液化均一层的内部资源竞争似乎很可能同样随着温和变暖而增加，而且随着底栖动物的增多和空间覆盖率的增加，应该为流动的物种提供更多的食物。在面板上衡量比赛竞争相对容易，因为面板可被移除，能保存在漫长的分析期间的内竞争交互的所有快照。在南极洲，确定其他类型生物群的竞争可能如何变化要容易得多。在群落发展的后期阶段，可能会观察到这里没有捕捉到的物种组成的变化。即使在低多样性情况下，物种也不太可能单独对物理强迫做出反应，因此，在理解相互作用驱动组合、群落甚至生态系统的反应方面需要取得相当大的进展。这当然比单独评估物种在技术上要求更高、更耗时，尤其像在南极洲这样的偏远地区。然而，生物多样性在生长和竞争性能方面惊人的原位温度响应表明了考虑群落及其功能的重要性，而不仅仅是它们的存在或范围。

图 2 在南极洲15米深度的人工基质的空间竞争。 在环境 (A) 和 +1 °C (B) 处理（9.8 × 9.8 cm）下的面板殖民者，以及用于突出显示较少物种的图像分析框架（右图）。稀有物种以不同颜色显示。个体遭遇竞F = 5.467 p = 0.006，Tukey HSD p < 0.1。处理符号的关键 争的概率 (C)、竞争密度 (D) 和复杂性 (E)。图C-E上方的字母显示了处理之间的显着差异。自由度 (DF) = 4，C-E的 n = 20； (C) Welch的单向 F = 28.326 p = 0.0001，Games-Howell 事后检验 p < 0.01； (D) Welch 的单向 F = 6.5527 p = 0.017，Games–Howell 事后检验 p < 0.1； (E) 方差分析 (F), + 1: 升温至 +1 °C； + 2：升温至 +2 °C； 控制：不升温； 早前：以前未部署加温； 夏季：仅在夏季（9 月至 3 月）温度升高至 +1 °C

图 3 不同增温处理下南极地壳组合的组成、丰富度和竞争性。群落组成的相似性（A，ANOSIM R = -0.041，p = 0.632，1000 个排列）和通过处理参与竞争性遭遇的物种的相似性

(B; ANOSIM R = 0.4, p = 0.002, 1000 排列) 使用非度量多维缩放表示 (处理符号的关键图 2F)。物种丰富度 (C) 和稀有物种的菌落数 (D)个体遇到种内竞争的概率 (E) 和物种遇到空间优势 F. rugula (F) 竞争的概率。图 E 上方的字母表示处理之间的显着差异。自由度 (DF) = 4，C–F的 n = 20； (C) 方差分析 F = 2.659 p = 0.073； (D) 方差分析 F = 2.632，p = 0.076； (E) 韦尔奇的单向 F = 5.6086 p = 0.022，Games–Howell 事后检验 p < 0.1； (F) Welch的单向 F = 2.6113，p = 0.13。处理没有显着影响物种丰富度 (C)稀有物种 (D) 或与关键物种斑孔苔虫属rugula (F) 竞争的可能性。处理符号的关键（图 2F）。

研究方法

研究地点和仪器。我们的实验装置（图2A）建立在罗瑟拉研究站附近的WAP站点（图1），位于迄今为止检测到的南大洋变暖最快的区域。我们的实验装置和现场协议由 Ashton 等人详细描述。人工基质，以沉降板的形式，由嵌入聚氯乙烯 (PVC) 的合金热迹构成，以控制面板表面的温度（微研磨高密度 PVC）。利用水肺，每个面板都被放置在15米深的巨石和鹅卵石海床上，通过100米的电缆连接到岸基控制单元。在南极洲就地时，面板是使用岸基交流电源上的电阻器控制的。

图4显示苔藓虫类空间竞争的示例面板区域。每次发生的物种竞争都会用数字进行标识，表示它们已经被计算在内，以确保没有缺漏计算和重复计算。左图为放大的四分之一面板（图片尺寸4.9cm×4.9cm），而右图为进一步放大的十六分之一面板。

仪器性能测试。现场部署前的水族箱试验表明，输入电压14.2V和20.1V（使用嵌入式电压表验证）分别产生了一致的1℃和2℃的升温。面板温度和其上方的水的温度随环境的变化而变化，但加热的面板温度总是比环境温度高1℃和2℃。我们立即测量了面板表面上方的温度变化，而非PVC表面本身。在设计阶段，在流动槽中监测定殖，在原位浅层试验中，以及在水族馆部署后，对面板中心9.8×9.8 cm区域的边界层暖化的均匀性进行了试验。水族箱内置了数字温度计，以便每次可以从面板前端的距离被拨入1mm。当在设定为1℃升温的面板上进行了50次观察时，面板被均匀加热，显示面板表面上方2mm水层被加热了1.01±0.03℃（即均数加减标准误）。实验中（2014-2015年的研究期）没有动物生长超过这2mm层。在水槽实验中，暖边界层的形状在下游的温度稍微低一些，如果有相当大的对流升力，则不会出现这种情况。

海水温度。在2014年6月至2015年3月的研究期间，研究地点的海水的温度范围为－1.7至－0.2℃，海水深度为15m。夏季气温变化较大，温度每月最大变化约值为～1.7℃，温度在冬季月份的变化减少到0.2℃。因此，我们的控制面板始终低于这些温度，我们的处理过程始终保持在高于这些温度的1℃和2摄氏度。如果检测到从面板上升的对流电的存在，则可能意味着面板殖民者获得食物的机会少于环境条件下的殖民者，因为这种电流可能会扰乱生物体产生的进食电流。研究地点附近浅滩中的水运动大于20cm每秒并且会使任何潜在的对流提升都相形见绌（鉴于即使是水族箱试验也未能检测到这一点），从而最大程度地减少面板之间任何潜在的不平均的食物。（纳米浮游植物，例如纤毛虫和鞭毛虫）。2014年6月，每处理4个面板浸泡在15m深的水中，并于2015年3月回收，在此期间，对定居者的定居和生长进行监测。处理是：（a）控制（无变暖）、（b）+1℃、（c）+2℃以及（d）仅在夏季（9月至3月）＋1℃。最后，我们检查了较早浸入的四个对照的殖民者（浸入持续时间相似），以比较时间变异性。

拍摄和显微镜观察。取回后，使用1：1微距镜头拍摄该面板，以数字方式将摄影图像拼接在一起。通过放大显示器上的摄影图像并与相关的原始分类学文献进行比较来识别物种。当需要更高的分辨率时，可使用体视显微镜直接检查面板。每个个体/生物群都使用颜色填充，进行标记，以识别物种（图2A、2B）。对每个面板都重复此方法时，每个面板都会记录着每个物种的生物群数目。

竞争分析。当每个生物群大于5％的边界被确定与另一个生物群接触时，就通过肉眼来判断竞争的类型。如果两个竞争者具有相同的身份，则每次遭遇都被定义为种内，如果竞争者包含不同的物种，则定义为种间。这些被量化为每个面板每个区域的每种竞争类型的数量。空间竞争的衡量标准是由概率、密度、复杂性和种内遭遇的比例组成的，其中涉及最常见物种（F. rugula）的遭遇比例。我们对竞争的定义是就每个面板而言的。（1）概率=竞争数/生物群数；（2）密度=竞争次数cm^-2；（3）复杂性=不同的成对遭遇类型的总数（例如，竞争对手a遇见 b 是一种类型的成对遭遇）；（4）种内=遇到两者，参赛者属于同一物种/比赛总次数； 最终指标是（5）那些涉及F. rugula的竞争性遭遇/遭遇总数。图4显示了一个竞争示例区域的详细特写，空间遭遇的位置以数字标记为计数。

统计和再现性。我们的竞争数据（概率、密度和复杂性）存在高度异方差性，因此，当不满足方差分析或克鲁斯卡尔-沃利斯检验的假设时，则使用韦尔奇检验对Games-Howell进行事后的单向检验。使用R语言完成了统计测试，特别运用了原生统计包²²中的aov和单项检验函数，以及人性化界面科学数据包中的posthocTGH函数。使用ANOSIM（相似性分析）分析了参与竞争性遭遇的物种和涉及与F. rugula竞争性遭遇的物种的相似性，并使用nMDS（非度量多维尺度分析）（vegan包²中的函数anosim和metaMDS）进行可视化。在Primer²⁵（生态学数据软件分析）中完成了显著的全局方差分析结果，随后进行了成对测试和SIMPER分析。

报告摘要。有关研究设计的更多信息，请参见与本文链接的自然研究报告摘要。

Data availability

The original raw data are available online at https://github.com/Gaton1/ Communications-Biology-Barnes-2020.

Coda availability

The R codes used in data analysis are available online at https://github.com/Gaton1/ Communications-Biology-Barnes-2020

Received: 3 July 2020; Accepted: 23 December 2020

译者个人信息：18法语2班梁倩茹、18德语2班李心怡

原文链接：

https://www.nature.com/articles/s42003-021-01742-w

原文作者：David K. A. Barnes^1✉, Gail V. Ashton², Simon A. Morley¹, Lloyd S. Peck¹